Музей С.Параджанова был создан решением правительства Армении в 1988 году после первой выставки в Музее народного искусства. Часть работ с выставки на сумму 40 тысяч рублей была приобретена, остальные С. Параджанов подарил музею. Было выделено соответствующее помещение - два строящихся дома в этнографическом квартале «Дзорагюх» под музей и дом для С.Параджанова.

Землетрясение 1988 года задержало строительство и музей был открыт в 1991 году. Основу собрания составляют более 600 работ С.Параджанова, многие из которых экспонировалась на двух выставках в Музее народного искусства в 1988 и 1989 годах в Ереване, а также обстановка тбилисского дома и личные вещи, перевезенные в Ереван по его воле еще при жизни.

За годы существования музея фонды значительно пополнились. Сегодня их количество составляет более 1500 единиц хранения. В фондах музея хранятся письма самого режиссера, а также А.Тарковского, Л.Брик, Ю.Никулина, В.Катаняна и других деятелей культуры.