1995թ. ապրիլի 24-ին՝ Մեծ եղեռնի 80-ամյա տարելիցին, բացվեց Հայոց ցեղասպանության թագարան-ինստիտուտը՝ կազմելով Հայոց ցեղասպանության զոհերի հիշատակին նվիրված հուշակոթողի չորրորդ բաղկացուցիչ մասը: 1994թ-ի մայիսի 16-ի «Հայոց ցեղասպանության 80-ամյակին նվիրված միջոցառումների կազմակերպման պետական հանձնաժողով ստեղծելու մասին» հրամանագրի` ՀՀ կառավարության 1995 թ. մարտի 7-ի որոշմամբ ստեղծվում է Հայոց ցեղասպանության թանգարանը: Նրան տրվում է ՀՀ Գիտությունների ազգային ակադեմիայի կազմում գործող գիտահետազոտական հիմնարկի կարգավիճակ: Ցեղասպանության թանգարանի առաջին տնօրեն է նշանակվում ՀՀ Գիտությունների ազգային ակադեմիայի նախագահի տեղակալ Լավրենտի Բարսեղյանը։

Թանգարանի վերջնական բացումը տեղի է ունենում 1995 թ. սեպտեմբերի 21-ին՝ Հայաստանի Հանրապետության անկախության տարեդարձի օրը։

1995-2013 թթ. թանգարանի 3 սրահներում ներկայացված էին ցուցադրության նյութերը՝ հիմնականում վավերագրերի, ֆոտոփաստաթղթերի պատճեններ, Համիդյան կորոտորածների, Ադանայի ողջակիզման և Հայոց ցեղասպանությանը նվիրված հնատիպ մամուլ և գրականություն: Ցուցադրության գեղարվեստական մշակումը ղեկավարել է ճարտարապետ Հայկազ Քոչարը: Թանգարանն ուներ կինոդահլիճ, գիտական գրադարան, արխիվային ֆոնդեր, աշխատասենյակներ:

2015 թ. Ապրիլի 21-ին տեղի ունեցավ Հայոց ցեղասպանության թանգարանի նոր ցուցադրության պաշտոնական և հանդիսավոր բացումը։ Թանգարանային մշտական ցուցադրության մեջ ամփոփվել են վերջին 10 տարիների հավաքչական աշխատանքի արդյունքում ձեռք բերված հազարավոր նորահայտ նյութերը: